La migración de enterotipos inducida por el calentamiento regula la salud y el estado de enfermedad del hospedador en el ectotermo Litopenaeus vannamei

Por: Redacción de PAM*

El calentamiento global altera la microbiota intestinal del camarón blanco del Pacífico mediante la migración de los enterotipos, lo que aumenta el riesgo de enfermedades como el síndrome de las heces blancas y el síndrome de necrosis del hepatopáncreas. Este estudio identifica la temperatura como el principal impulsor de la estructura microbiana y propone los enterotipos como indicadores ecológicos clave para predecir la salud de los organismos ectotérmicos ante el cambio climático. Los resultados evidencian la urgente necesidad de estrategias adaptativas en la acuicultura en un mundo cuya temperatura aumenta.

Con la industrialización y la urbanización modernas, el calentamiento global se ha convertido en una grave amenaza para los ecosistemas que afecta especialmente a los organismos ectotermos (aquellos cuya temperatura corporal depende del entorno), como peces y camarones. A diferencia de los mamíferos, los ectotermos son muy sensibles a los cambios de temperatura, los cuales influyen en su distribución, comportamiento, fisiología, metabolismo y función inmunitaria.

Entre los sistemas más afectados se encuentra la microbiota intestinal (MI), un elemento clave para la salud y el equilibrio ecológico del organismo. La MI es un indicador sensible a los cambios de temperatura y desempeña un papel vital en el metabolismo y la inmunidad del hospedador.

Para comprender mejor la variación de la MI, es necesario explicar que las comunidades microbianas suelen clasificarse en distintos tipos conocidos como “enterotipos”, que agrupan las composiciones microbianas en 2-4 categorías dominadas por distintos géneros clave. Los enterotipos ofrecen un panorama simplificado de la diversidad microbiana y están relacionados con la salud del hospedador.

Por ejemplo, en los seres humanos, la relación entre Bacteroides y Prevotella sirve como marcador de la inflamación y la dieta. Sin embargo, la mayoría de las investigaciones sobre los enterotipos se centran en los mamíferos, mientras que las especies ectotérmicas, como los camarones, tienen una MI más dinámica y menos diversa debido a la variabilidad ambiental.

El camarón blanco del Pacífico (Litopenaeus vannamei) es una de las principales especies acuícolas, con una producción mundial de más de 5.6 millones de toneladas en 2022. Sin embargo, se enfrenta a importantes amenazas de enfermedades como la necrosis hepatopancreática aguda (AHPND, por sus siglas en inglés), el síndrome de necrosis del hepatopáncreas (HPNS) y el síndrome de heces blancas (WFS), todas ellas relacionadas con la disbiosis de la MI.

En particular, los brotes de WFS aumentan significativamente a altas temperaturas (33-34°C) y se han extendido a latitudes más altas debido al cambio climático.

Este estudio sometió a prueba dos hipótesis: 1) la MI del camarón puede estratificarse en enterotipos relacionados con la salud; y 2) el aumento de la temperatura ambiental influye en la estructura microbiana y la susceptibilidad a las enfermedades. Analizando 1,369 muestras de MI de nueve países, los investigadores identificaron tres enterotipos estrechamente relacionados con la salud. La temperatura resultó ser el principal factor determinante de la variación de la MI, lo que se confirmó mediante experimentos multiómicos y de inhibición génica de péptidos antimicrobianos, evidenciando los riesgos de enfermedades en la acuicultura provocados por el aumento de la temperatura.

Métodos y resultados

Para investigar la MI del L. vannamei y su respuesta al calentamiento, el estudio analizó 1,369 muestras de MI de 15 cohortes de nueve de los principales países productores de camarón, que cubren aproximadamente el 79.8% de la producción mundial.

Se registraron los parámetros del agua –temperatura, salinidad, pH y oxígeno disuelto (OD)– de 1,150 de estas muestras. Tras la secuenciación del amplicón del gen ARNr 16S y el control de calidad, se generaron más de 61 millones de lecturas limpias, lo que dio lugar a 13,204 variantes de secuencia de amplicón (ASV, por sus siglas en inglés).

Las curvas de rarefacción confirmaron que la diversidad microbiana estaba bien capturada. Los filos dominantes fueron Proteobacteria, Tenericutes y Bacteroides, con géneros como Vibrio (30.8%), Candidatus Bacilloplasma (16.5%), Shewanella (8.6%) y Photobacterium (7.0%).

La diversidad alfa de la MI de los camarones (índices Chao 1 y Shannon) varió según los países, alcanzando su máximo en Tailandia y su mínimo en China.

La diversidad fue mayor en las regiones de baja latitud. Los ASV se determinaron en función de la abundancia (> 0.01%) y la frecuencia de aparición en todas las muestras (> 80%) según la definición de microbios principales, y se identificaron un total de 19 ASV para la MI global del camarón, fundamentalmente Proteobacteria, con algunas vinculadas a WFS y AHPND.

Empleando mezclas multinomiales de Dirichelet (DMM, por sus siglas en inglés), se evaluó el enterotipo y se estratificó la MI de los camarones en tres enterotipos (Figura 1).

🗸 ET V: con predominio de Vibrio (n = 496).

🗸 ET S: con predominio de Shewanella (n = 455).

🗸 ET CB: con predominio de Candidatus Bacilloplasma (n = 418) (Figura 1a-b).

Adicionalmente, otros enterotipos resultaron funcionalmente distintos, según el análisis metagenómico (MRPP, por sus siglas en inglés) de 131 muestras (p = 0.001, Figura 1c).

🗸 12 géneros, como Vibrio, Pseudomonas, Exiguobacterium y Rhodopirellula, eran abundantes en ET V, que estaba enriquecido con funciones relacionadas con el metabolismo de los lípidos linolénicos, la biosíntesis de ácidos biliares secundarios y la digestión y absorción de carbohidratos.

🗸 8 géneros, como Shewanella, Stenotrophomonas y Gemmobacter, así como funciones que incluyen la absorción de minerales, la biosíntesis de N-glicanos y la degradación de hidrocarburos aromáticos policíclicos en ET S.

🗸 16 géneros, como Candidatus Bacilloplasma, Photobacterium y Aeromonas, estaban sobrerrepresentados en ET CB, con funciones de alta abundancia de biosíntesis de ácidos grasos, metabolismo de ácidos grasos y metabolismo de galactosa.

La diversidad alfa difería significativamente entre los enterotipos (Chao1 p = 0.005, Shannon p = 0.001; Figura 1d). Se identificó correlación negativa de Vibrio con la diversidad, mientras que Shewanella y Candidatus Bacilloplasma correlacionaron positivamente.

El análisis de redes mostró que ET CB presentaba una menor conectividad y complejidad microbiana (Figura 1e-f), y la distribución por países reveló sesgos regionales (Figura 1g). Para relacionar los enterotipos con la salud de los camarones, se examinaron 165 camarones enfermos (98 WFS, 67 HPNS) y 167 sanos. Los enfermos mostraban una distribución de enterotipos distinta:

🗸 WFS: 64% en ET CB.

🗸 HPNS: 60% en ET V.

🗸 Saludable: distribuido uniformemente.

Un modelo de bosque aleatorio generó puntuaciones de probabilidad de enfermedad (POD, por sus siglas en inglés), mostrando el mayor riesgo de WFS en ET CB y de HPNS en ET V. El análisis de redes reveló que la comunidad de ET CB era menos interactiva, y que la POD estaba significativamente vinculada a la relación Vibrio/Candidatus Bacilloplasma y a la abundancia de Shewanella.

Para evaluar la relación entre la MI y los factores ambientales, se realizó un análisis de partición de varianza (VPA, por sus siglas en inglés) con el fin de cuantificar las contribuciones relativas de los parámetros ambientales y la distancia geográfica, a la estructura microbiana de la MI. La temperatura fue el factor ambiental dominante que determinó la MI (VPA: 26.9% explicado; Mantel r2 = 0.486) (Figura 2a).

La temperatura influyó de manera importante en la estructura microbiana y la distribución de los enterotipos (Figura 2c-d), con una disminución de Vibrio y un aumento de Shewanella y Candidatus Bacilloplasma a medida que aumentaba la temperatura (Figura 2e).

En experimentos de calentamiento controlado (20-36°C), las temperaturas más elevadas redujeron la supervivencia (AT 36°C) y desplazaron la MI hacia ET CB. La diversidad alfa aumentó con la temperatura, mientras que las redes microbianas se volvieron menos conectadas.

El análisis del transcriptoma mostró 2,276 genes expresados diferencialmente (DEG, por sus siglas en inglés) en todos los grupos de temperatura, incluidos los péptidos antimicrobianos (PEN, ALF) relacionados con los cambios microbianos. Los inhibidores de ARN interferente (ARNi) confirmaron que Pen4 y Alf4 modulaban Vibrio, y Pen3 y Alf2 afectaban a Candidatus Bacilloplasma.

Discusión

Este estudio investiga cómo el calentamiento global afecta a la MI y a la vulnerabilidad frente a enfermedades del camarón blanco del Pacífico. Como organismos ectotérmicos, los camarones son particularmente sensibles a los cambios de temperatura que pueden alterar las comunidades microbianas en sus intestinos, aumentando la probabilidad de brotes de enfermedades como el síndrome de heces blancas (WFS) y el síndrome de mortalidad temprana (EMS, por sus siglas en inglés).

Una de las principales conclusiones es que el aumento de las temperaturas influye en la composición de la MI de los camarones al modificar sus enterotipos (tres tipos distintos de comunidad microbiana identificados en este estudio). Cada uno de los enterotipos evidenció diferentes patrones de interacción entre especies, diversidad y asociación con enfermedades.

El ET V, dominado por Vibrio, un conocido patógeno oportunista, estaba estrechamente relacionado con la disbiosis intestinal y la enfermedad del camarón. La abundancia de Vibrio se correlacionó negativamente con la diversidad microbiana, lo que sugiere que suprime otros microbios, disminuyendo la capacidad de recuperación del ecosistema.

Por el contrario, el ET CB, dominado por Candidatus Bacilloplasma, mostró interacciones microbianas más positivas, aunque estos vínculos pueden reducir la estabilidad de la red bajo estrés ambiental. El ET CB también presentó una menor complejidad de interacciones entre especies, en consonancia con indicadores previamente establecidos de disbiosis en camarones afectados por la WFS. La proporción entre Vibrio y Candidatus Bacilloplasma surgió como un indicador ecológico clave fuertemente asociado con la composición del enterotipo, la diversidad microbiana y la presencia de enfermedades.

Los factores ambientales, en particular la temperatura y la salinidad, fueron importantes impulsores de los cambios microbianos. Las regiones más cálidas, como Tailandia y China, mostraron una mayor diversidad en la distribución de los enterotipos,  mientras  que  Brasil, con menos muestras y rangos más estrechos de temperatura y salinidad, solo presentó un enterotipo (ET V). La salinidad se identificó como el segundo factor más influyente en la microbiota después de la temperatura.

El calentamiento aumentó la diversidad alfa, pero redujo la complejidad estructural de las interacciones microbianas, sugiriendo que la diversidad por sí sola no es un indicador confiable de la salud microbiana. Es importante destacar que las temperaturas más altas se asociaron con una mayor expresión de genes relacionados con la inmunidad (por ejemplo, TLR, IMD, Casp3), lo que influye en la comunidad microbiana y en la resistencia del hospedador a patógenos como Vibrio. Como la MI de los camarones es más dinámica y está menos controlada por el hospedador que la de los animales terrestres, es más susceptible a las influencias ambientales.

El estudio propone un modelo conceptual que vincula el calentamiento global (Figura 3), la reestructuración de la MI y los resultados sanitarios de los camarones. Subraya que el aumento de la temperatura no solo modifica la prevalencia de los enterotipos, sino que también reduce la capacidad de recuperación de la microbiota, lo que podría facilitar los brotes de enfermedades.

Dada la propagación observada del WFS a latitudes más altas en los últimos años, el estudio reclama estrategias preventivas inmediatas en la acuicultura para mitigar los riesgos que plantea el cambio climático. En general, los enterotipos de camarón pueden servir como valiosos indicadores ecológicos de los efectos del calentamiento en los organismos ectotermos.

Esta es una versión resumida desarrollada por el equipo editorial de Panorama Acuícola Magazine del artículo “WARMING-DRIVEN MIGRATION OF ENTEROTYPES MEDIATES HOST HEALTHANDDISEASE STATUSES IN ECTOTHERM LITOPENAEUS VANNAMEI” escrito por ZENG, S. y HUANG, Z. – Sun Yat-sen University, China-ASEAN Belt y Road Joint Laboratory on Mariculture Technology; KRIENGKRAI, S. – Kasetsart University; ZHOU, R. – Sun Yat-sen University y YUAN, D. – Network of Aquaculture Centers in Asia-Pacific. La versión original, incluyendo tablas y figuras, fue publicada en ENERO de 2025 en COMMUNICATIONS BIOLOGY. Se puede acceder a la versión completa a través de https://doi.org/10.1038/s42003-025-07558-2.