Por: Redacción de PAM*
La cría de tilapias es fundamental para la seguridad alimentaria mundial, pero se enfrenta a amenazas sanitarias cada vez mayores. Comprender el papel del microbioma cutáneo en la salud y las enfermedades de los peces es esencial para desarrollar estrategias de prevención más eficaces, reducir el uso de antibióticos y garantizar la sostenibilidad de la acuicultura en países de bajos ingresos como Bangladesh.
El crecimiento de la acuicultura y la producción de tilapia
La acuicultura es uno de los sectores alimentarios de más rápido crecimiento en el mundo, ya que suministra el 17% de las proteínas de origen animal a escala mundial y contribuye a la alimentación de más de 3,300 millones de personas. En países como Bangladesh, el pescado representa más del 60% del consumo total de proteínas de origen animal. El pescado también es una fuente fundamental de micronutrientes esenciales para las poblaciones vulnerables.
A medida que aumenta la demanda, el consumo de alimentos acuáticos ha crecido un 3% anual desde 1961, superando el crecimiento de la población. La acuicultura proporciona actualmente casi la mitad de los productos acuáticos del mundo, con un valor superior a USD 281,000 millones.
En Bangladesh, donde más de 20 millones de personas dependen de la pesca, la acuicultura contribuye con un 3.52% del PIB y es el segundo sector de exportación más valioso después del textil. El país ocupa el tercer lugar en captura continental y el quinto en producción acuícola a nivel mundial. De los 87.5 millones de toneladas de organismos acuáticos producidos mediante acuicultura, los peces de aleta representan 57.5 millones de toneladas. La tilapia del Nilo (Oreochomis niloticus) es la tercera especie más producida, con un 7.9% del total de la acuicultura de peces de aleta, debido a su rápido crecimiento, su adaptabilidad y la favorable demanda del mercado.
Las tilapias son omnívoras, resistentes al medio ambiente y muy adecuadas para la acuicultura sostenible. Su cultivo se está expandiendo rápidamente y su producción mundial ha pasado de 0.3 millones de toneladas en 1987 a 5.9 millones en 2017. Bangladesh comenzó a cultivar tilapias con Tilapias de Mozambique en la década de 1950, pero el sector creció de manera significativa tras la introducción de la tilapia cultivada genéticamente mejorada (GIFT, por sus siglas en inglés) en la década de 1990. Los países asiáticos producen la mayor parte de la tilapia del mundo y son sus principales consumidores (Figura 1).
En la actualidad, es el tercer pez más cultivado en Bangladesh, fundamentalmente en estanques poco profundos de tierra, y se destina en mayor medida al consumo interno. En el periodo 2019-2020, la tilapia representó casi el 10% de la producción acuícola continental del país, lo que consolidó su papel en la seguridad alimentaria y los medios de vida rurales.
Enfermedades y tratamientos en la cría de tilapias
El rápido crecimiento de la cría de tilapias ha aumentado su susceptibilidad a las enfermedades, que ahora constituyen una importante limitación para el crecimiento de la acuicultura, con pérdidas globales estimadas que superan los USD 6,000 millones al año. Aunque se considera que las tilapias son relativamente resistentes a las enfermedades, cada vez se ven más afectadas por patógenos bacterianos, fúngicos, parasitarios y virales.
Una de las amenazas bacterianas más importantes es el Streptococcus spp, en particular Streptococcus dysgalactiae, S. iniae y S. agalactiae, que causan estreptococosis. Grandes brotes, como el que se produjo en China en 2012, han causado tasas de mortalidad de hasta el 80%, lo que ha supuesto pérdidas de más de USD 1,000 millones. Aunque los antibióticos son eficaces, su éxito depende de una administración temprana, lo que se complica por la pérdida de apetito de los peces infectados. Las vacunas, como AQUAVAC® y NORVAX®, han demostrado su utilidad para reducir el uso de antibióticos.
Otras enfermedades bacterianas son la francisellosis, la columnaris, la septicemia por Aeromonas hydrophila, la vibriosis y la edwardsiellosis. Los tratamientos varían e incluyen antibióticos, permanganato potásico, vacunas de inmersión y sulfato de cobre. También son comunes las infecciones fúngicas oportunistas (como, Saprolegnia spp) y los parásitos protozoarios (incluyendo, Ichthyophthirius multifiliis, Trichodina spp, y Dactylogyrus spp), y los tratamientos incluyen baños de sal y productos químicos.
Las infecciones virales suponen la mayor amenaza debido a la escasez de opciones de tratamiento y a la escasa información disponible. Hay ocho enfermedades virales que afectan a la tilapia, siendo la más impactante el virus de tilapia del lago (TiLV, por sus siglas en inglés), que ha causado hasta un 90% de mortalidad en brotes a escala mundial. El TiLV se identificó por primera vez en Israel en 2014 y, desde entonces, se ha propagado al menos a 16 países, entre ellos Bangladesh, donde ha causado pérdidas significativas.
Otras amenazas virales graves son el virus de la necrosis infecciosa del bazo y del riñón (ISKNV, por sus siglas en inglés), que causó altas tasas de mortalidad en Ghana y Brasil, y la necrosis nerviosa vírica (VNN), que puede acabar con poblaciones enteras de larvas.
Una investigación en la que se analizaron muestras recogidas en criaderos tailandeses entre 2012 y 2017 reveló la presencia del TiLV en la mayoría de ellas. Antes de su descubrimiento, más de 40 países habían importado alevines y crías de tilapias de Tailandia. Estudios recientes han confirmado la presencia del TiLV en 16 países, incluidos algunos que reciben tilapias de Tailandia (Figura 2).
En Bangladesh, se ha detectado el TiLV en 13 distritos, con tasas de mortalidad que oscilan entre el 25% y el 90%. A pesar de su creciente presencia, los diagnósticos limitados, la falta de notificación y la escasez de personal calificado dificultan la gestión eficaz de las enfermedades víricas. La rápida propagación y el impacto mortal del TiLV ponen de manifiesto la urgente necesidad de mejorar la vigilancia, el diagnóstico, las herramientas y las estrategias de gestión de enfermedades en la cría de tilapias.
Microbiomas de la mucosa superficial en la tilapia
La piel y las branquias de la tilapia actúan como barreras fundamentales contra los patógenos y están cubiertas por una capa mucosa rica en péptidos antimicrobianos, enzimas e inmunoglobulinas. A pesar de esta defensa, tales superficies albergan un entorno rico en nutrientes que favorece la presencia de microbios simbióticos adaptados al nicho. Estos microbios ayudan a proteger al pez al competir con los patógenos y mantener el equilibrio inmunitario. Las alteraciones en esta relación simbiótica, conocidas como disbiosis, suelen surgir en situaciones de estrés y pueden provocar enfermedades.
Investigaciones recientes, gracias a la secuenciación de última generación, han revelado que el microbioma de la piel es distinto a la microbiota de los intestinos y las branquias, y está moldeado por la exposición constante al medio ambiente. Las comunidades microbianas de la piel están fuertemente influenciadas por la calidad del agua y suelen estar dominadas por proteobacterias, seguidas de actinobacterias y bacteroidetes.
Si bien las bacterias generalistas del agua son comunes, en la piel de la tilapia aparecen de manera constante taxones bacterianos específicos, como Aeromonas, Cetobacterium, Pseudomonas y Comamonadaceae. Algunas cepas son patógenos conocidos (por ejemplo, A. hydrophila), mientras que otras ofrecen beneficios probióticos (por ejemplo, P. fluorescens).
Cetobacterium somerae, que se encuentra con frecuencia en peces sanos, puede desempeñar un papel clave en la síntesis de vitamina B12 y en la resistencia a las enfermedades. Su disminución está relacionada con las infecciones. Los tratamientos probióticos que aumentan los niveles de Cetobacterium son prometedores para mejorar la salud de los peces. Sin embargo, la función de muchos taxones básicos sigue sin estar clara y la presencia de patógenos depende de las diferencias entre cepas.
Comprender los cambios en la microbiota de las mucosas puede ayudar a predecir los brotes de enfermedades. No obstante, la naturaleza variable de los microbiomas de la piel y branquias de los peces y la amplia gama de factores ambientales y del hospedador que pueden alterarlos, complican claramente el análisis de los cambios y transformaciones clave en las comunidades microbianas que pueden estar relacionados con la aparición de enfermedades para su predicción, lo que pone de manifiesto la necesidad de investigar más a fondo.
Factores que influyen en los microbiomas cutáneos
Calidad del agua
La piel de los peces está en contacto constante con el agua, por lo que la calidad del agua es un factor clave en la configuración de sus microbiomas cutáneos. En los sistemas intensivos, la acumulación de nutrientes y toxinas (por ejemplo, nitritos y sales) altera la diversidad microbiana. Los experimentos demuestran que la exposición a productos químicos o antibióticos puede modificar las comunidades microbianas, aumentando en ocasiones taxones nocivos como Flavobacterium. Otros parámetros, como temperatura, salinidad, pH, contenido de oxígeno y presencia de algas, también influyen en la composición microbiana.
Ubicación geográfica y hábitat
Las diferencias geográficas suelen reflejar diversos factores ambientales que dan forma a las comunidades microbianas. Estudios realizados en especies de peces, como tilapia y bagre, muestran que la composición del microbioma varía ampliamente según el hábitat. Los peces criados en sistemas artificiales suelen presentar una menor diversidad y menos variación interindividual que los peces silvestres. Los diferentes sistemas de acuicultura (por ejemplo, recirculación frente a flujo continuo) también afectan a la riqueza y la estructura del microbioma.
Hospedador
Aunque el entorno domina la estructura del microbioma cutáneo, los factores relacionados con el hospedador, incluida la genética, siguen siendo importantes. Incluso los peces de la misma especie y entorno muestran variaciones individuales significativas. El vínculo genético ha relacionado microbios simbióticos adaptados específicos con los genomas de los hospedadores, lo que sugiere interacciones complejas entre la biología del hospedador y las comunidades microbianas.
Enfermedades/infecciones
En condiciones saludables, la microbiota cutánea contribuye a la respuesta inmunitaria. La disbiosis, es decir, la alteración de este equilibrio, puede provocar enfermedades. La enfermedad suele caracterizarse por una reducción de la diversidad y un aumento de los patógenos oportunistas (Aeromonas, Vibrio y Tenacibaculum). Sin embargo, a menudo no está claro si la disbiosis es la causa o el resultado de la enfermedad.
Estudios recientes se inclinan por un modelo de “patobioma”, según el cual la enfermedad surge de las interacciones entre múltiples microbios, el hospedador y el entorno, en lugar de un único patógeno, lo que pone de relieve la necesidad de comprender más a fondo los microbiomas en el ámbito de la salud acuícola.
Efectos de los antibióticos en la microbiota de los peces
Los antibióticos se usan ampliamente en acuicultura, a menudo de forma indiscriminada, especialmente en países de ingresos bajos y medios, donde la regulación es limitada. Su uso indebido preocupa por la resistencia a los antimicrobianos (AMR, por sus siglas en inglés), que se estima provoca la muerte de 0.7 millones de personas cada año. Si bien los antibióticos ayudan a tratar las infecciones, también afectan los microbiomas de los peces, lo que puede reducir la diversidad microbiana y alterar la función inmunitaria.
Los antibióticos, que se administran habitualmente a través de alimentos medicados o de forma directa en el agua de los estanques, suelen ser poco absorbibles y muy solubles, por lo que se acumulan en los entornos acuáticos. Se han detectado residuos de medicamentos como oxitetraciclina, sulfametoxazol y ciprofloxacina en ríos y estanques de toda Asia, incluido Bangladesh, lo que supone un riesgo para el medio ambiente y la seguridad alimentaria. Hasta el 75% de los antibióticos llegan al agua a través de la lixiviación o la excreción.
En los peces, los antibióticos pueden alterar los microbiomas intestinales, cutáneos y branquiales. Estudios experimentales realizados con tilapias del Nilo y peces rey de cola amarilla muestran una alteración del microbioma y un enriquecimiento de patógenos oportunistas tras la exposición a antibióticos. Sin embargo, el microbioma cutáneo puede ser más resistente que el intestinal.
El uso de antibióticos también favorece la aparición de genes de resistencia a los antimicrobianos (ARG, por sus siglas en inglés) en los microbiomas de los peces, sus heces, sedimentos y aguas circundantes. Los estudios han encontrado un aumento de la prevalencia de ARG y su asociación con elementos genéticos móviles como transposones e integrasas de fagos, que pueden facilitar la transferencia de genes. Esto pone de relieve el riesgo de una resistencia generalizada a los antimicrobianos en los sistemas acuícolas, lo que exige un uso más responsable de los antibióticos y una mayor vigilancia.
Consideraciones finales y necesidades futuras de investigación
La acuicultura desempeñará un papel fundamental en la seguridad alimentaria mundial, especialmente en los países con bajos ingresos y baja eficiencia alimentaria. Las especies resilientes y de bajo nivel trófico, como la tilapia, son esenciales para esa expansión debido a su adaptabilidad, valor nutricional y tolerancia a las enfermedades.
Sin embargo, la aparición de enfermedades y su creciente prevalencia constituyen una amenaza importante, en particular, en países como Bangladesh, donde la cría en estanques rurales a menudo carece de medidas de bioseguridad. Para abordar esta situación, es necesario investigar más sobre los mecanismos de las enfermedades y mejorar los tratamientos, además de aplicar mejores prácticas de gestión y educar a los acuicultores sobre el uso de antimicrobianos.
Comprender los sistemas microbianos que vinculan a los peces con su entorno es esencial para optimizar su salud y prevenir enfermedades. Las superficies mucosas de los peces (piel y branquias) actúan como hábitats microbianos naturales. En los peces sanos, estos microbiomas suelen estar dominados por taxones antimicrobianos beneficiosos. Sin embargo, el estrés o los cambios ambientales pueden alterar este equilibrio y provocar enfermedades.
Los avances en la secuenciación de última generación han permitido analizar en detalle la diversidad microbiana, pero se necesita más investigación para comprender la función del microbioma, en particular el papel de los virus y los bacteriófagos en los entornos mucosos.
También deben tomarse en consideración los factores asociados al hospedador y al entorno para comprender plenamente cómo se producen los cambios de la salud a la enfermedad.
Una mejor comprensión de estos microbiomas puede contribuir al desarrollo de probióticos eficaces para mejorar la salud y reducir la necesidad del uso de antibióticos. Por último, la identificación de biomarcadores microbianos conservados en las superficies mucosas puede proporcionar valiosas señales de alerta temprana sobre el riesgo de enfermedad.
Esta es una versión resumida desarrollada por el equipo editorial de Panorama Acuícola Magazine del artículo “TILAPIA AQUACULTURE, EMERGING DISEASES, AND THE ROLES OF THE SKIN MICROBIOMES IN HEALTH AND DISEASE” escrito por DEBNATH, S.C., MCMURTRIE, J., TEMPERTON, B. y TYLER, C.R. – University of Exeter; DELAMARE-DEBOUTTEVILLE, J. y VISHNUMURTHY MOHAN, C. – World Fish, Bayan Lepas, Penang, Malaysia. La versión original, incluyendo tablas y figuras, fue publicada en ABRIL de 2023 en AQUACULTURE INTERNATIONAL. Se puede acceder a la versión completa a través de https://doi.org/10.1007/s10499-023-01117-4
